Главная героиня — единорог по имени Сумеречная Искорка (англ.

Twilight Sparkle), ученица принцессы Селестии, которая всё время сидела за книгами и не желала ни с кем общаться. Видя, как героиня зарылась с головой в учёбу, принцесса даёт ей задание найти друзей и отправляет Искорку и её ассистента, дракона по имени Спайк, в Понивилль. Там она встречает разных пони, своих новых друзей: задиристую Радугу, элегантную Рарити, трудолюбивую Эппл джек, робкую Флаттершай и гипер активную Пинки Пай. Вместе они исследуют город, решают проблемы жителей и находят новых друзей. Каждый раз, когда Искорка узнаёт что-то новое о дружбе, она сообщает об этом Селестии.