Музей был создан 20 апреля 1920 года на основе собрания исторических и художественных ценностей Троице-Сергиевой Лавры, которое с течением времени было дополнено интереснейшими коллекциями народного и современного декоративно-прикладного искусства.
Коллекции музея насчитывают более 189000 музейных предметов, являющихся основой создания 10 постоянных экспозиций и выставок.
В 1992 году музей объявлен особо ценным объектом национального культурного наследия Российской Федерации.
Сегодня музей, располагаясь в исторической части города, рядом с Лаврой, представлен 4 объектами: Ризница, музейный комплекс «Конный двор», Главный корпус, Краеведческий корпус.